Les mécanismes génétiques et évolutifs impliqués dans la variation phénotypique d'un trait exagéré sous sélection sexuelle

Résumé de la thèse

La variation phénotypique résulte de l’interaction entre les facteurs génétiques, environnementaux, ainsi que de leurs interactions, constituant ainsi le fondement sur lequel agit la sélection. Comprendre l'origine et le maintien de la variation phénotypique est donc une question centrale en biologie évolutive. Les caractères exagérés soumis à la sélection sexuelle, tels que les armes et les ornements, sont parmi les phénotypes les plus variables observés dans la nature. Les mécanismes évolutifs responsables du maintien d’une variation aussi extrême malgré une forte sélection directionnelle restent mal compris. Plusieurs modèles ont été proposés pour expliquer le maintien d’une forte variation des caractères sous sélection sexuelle, cependant, seules quelques études empiriques ont testé ces modèles. La punaise d’eau Microvelia longipes constitue une espèce modèle idéale pour étudier ce paradoxe. Les mâles ont développé des pattes postérieures exagérées qu’ils utilisent comme armes lors des combats entre mâles, et la longueur de ces pattes varie considérablement au sein des populations naturelles. Cette thèse a utilisé des expériences sur le cycle de vie, ainsi qu’une combinaison d’évolution expérimentale et de génomique des populations, pour étudier les mécanismes liés à cette variation extrême. Dans un premier temps, j’ai cherché à déterminer si le maintien de ces pattes exagérées entraînait des coûts chez les mâles adultes. Les expériences sur la résistance à la famine n’ont pas permis de mettre en évidence de coûts de survie liés à la longueur des pattes. Au contraire, la survie des mâles était principalement déterminée par la taille corporelle, ce qui suggère que les armes ne réduisent pas la durée de vie une fois développées. Ensuite, afin d’identifier les allèles associés à la variation de la taille des pattes et de caractériser les réponses phénotypiques et génomiques à la sélection sexuelle, nous avons utilisé une approche « Evolve & Resequence » (E&R). Les populations expérimentales ont été soumises à une sélection directionnelle favorisant les mâles dominants pendant 15 générations. À plusieurs moments, les individus des lignées de sélection et des lignées contrôle ont été phénotypés pour la taille corporelle et la longueur des pattes, et les génomes de groupes de 50 individus par population ont été reséquencés. Cela nous permet de suivre à la fois l’évolution phénotypique et les changements de fréquence allélique au fil des générations. Les données phénotypiques montrent une réponse claire et rapide à la sélection : les mâles des lignées de sélection ont une taille de pattes accrue par rapport aux témoins. Il est intéressant de noter que la variation phénotypique est restée élevée dans les lignées de sélection malgré une sélection directionnelle persistante, alors qu’elle a diminué chez les contrôles. Ces tendances suggèrent que la sélection sexuelle semble préserver la variation phénotypique plutôt que de l’éroder. Nous démontrons en outre que la sélection favorisant les mâles dominants entraîne des coûts de fécondité substantiels chez les femelles. Ces coûts de fitness suggèrent que la variation génétique pourrait être maintenue par un conflit non résolu entre les sexes, empêchant ainsi la fixation d’allèles associés à une exagération extrême des caractères. Ces résultats montrent que la sélection sexuelle directionnelle peut favoriser l’exagération des caractères tout en préservant une variation phénotypique importante. L’analyse des données génomiques a révélé une plus grande diversité nucléotidique (Tajima's Pi) sur le chromosome sexuel chez les lignées soumises à la sélection par rapport aux contrôles. En revanche, au niveau des autosomes, la diversité nucléotidique était similaire entre les lignées. Des analyses plus approfondies nous permettront de déterminer le lien entre les schémas de variation phénotypique observés et une meilleure compréhension de la diversité génétique associée à la sélection.

Genetic and evolutionary mechanisms underlying phenotypic variation in an exaggerated sexually selected trait

Phenotypic variation results from the interplay between genetic, environmental factors and their interaction, constituting the foundation on which selection acts. Understanding how phenotypic variation is generated and maintained is therefore a central question in evolutionary biology. Exaggerated sexually selected traits, such as weapons and ornaments, are among the most variable phenotypes observed in nature. The evolutionary mechanisms responsible for the maintenance of such extreme variation despite strong directional selection remain poorly understood. Several models have been proposed to explain the maintenance of high variation in sexually selected traits, however, there are only a few empirical studies testing these models. The water strider Microvelia longipes provides a powerful study species to investigate this paradox. Males have evolved exaggerated rear legs used as weapons during male–male competition, and leg length varies extensively within natural populations. This thesis used life-history experiments, and a combination of experimental evolution and population genomics to investigate the mechanisms underlying this extreme variation. First, I tested whether the maintenance of exaggerated legs induces viability costs in adult males. Starvation resistance experiments failed to detect any survival costs associated with leg length. Instead, male survival was primarily determined by body size, suggesting that exaggerated weapons do not reduce lifespan once developed. Then, to identify alleles associated with variation in leg size and to characterize the phenotypic and genomic responses to sexual selection, we used an Evolve & Resequence (E&R) approach. Experimental populations were subjected to directional selection favouring dominant males over 15 generations. At multiple time points, individuals from both selection and control lines were phenotyped for body size and leg length, and the genomes of pools of 50 individuals per population were re-sequenced. This design allows us to monitor both phenotypic evolution and allele frequency changes across generations. Phenotypic data show a clear and rapid response to selection: males from the selection lines exhibit increased leg size compared to the controls. Interestingly, phenotypic variation remained high in the selection lines despite persistent directional selection, whereas it decreased in the controls. These patterns suggest that sexual selection seems to maintain rather than erode phenotypic variation. We further demonstrate that selection favouring long-legged males generates substantial fecundity costs in females. These fitness costs suggest that genetic variation may be maintained through unresolved conflict between the sexes, preventing fixation of alleles associated with extreme trait exaggeration. Together, these results show that directional sexual selection can promote trait exaggeration while maintaining substantial phenotypic variation. Analyses of the genomic dataset revealed a higher nucleotide diversity (Tajima’s Pi) on the sexual chromosome in the selection lines compared to the controls. However, in the autosomes the nucleotide diversity was similar between the lines. Further analyses, will allow us to determine the link between the patterns of phenotypic variation observed and a deeper understanding of the genetic diversity associated with selection.